Als Celestia und Luna beschließen, sich zurückzuziehen und die Herrschaft über Equestria an Twilight und ihre Freunde zu übergeben, setzen bei Twilight die Selbstzweifel ein. Währenddessen verbündet sich der alte Schurke Grogar mit einer Gruppe böser Kreaturen, die Equestria erobern wollen. Doch der wiedererstarkte König Sombra hat eigene Vorstellungen von einer Eroberung.