Alle Helden von Equestria sind gefangen. Discord ist bemüht, seinen Fehler wieder gutzumachen und befreit Twilights Freunde, damit sie Twilight finden und Chrysalis, Tirek sowie Cozy besiegen können. Doch auf ihrer Reise durch Equestria müssen die Freunde feststellen, dass zwischen den Ponyarten viel Misstrauen herrscht. Sie finden Twilight schließlich im Kristallkönigreich, wo sie von Selbstzweifeln erfüllt ist. Gerade als sie gekrönt werden sollte, tauchten die größten Schurken wieder in Equestria auf, Ponys im ganzen Land hörten auf, sich um einander zu kümmern und die Windigos sind zurück!